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Eregion wurde im frühen Zweiten Zeitalter von Noldor-Elben unter der Führung von Celebrimbor und Galadriel gegründet. Viele Elben, die nicht unter der Oberherrschaft von Ereinion Gil-Galad in Lindon leben wollten, fanden in Eregion ein neues Zuhause. Die Hauptstadt Eregions namens Ost-in-Edhil wurde absichtsvoll in der Nähe der Zwergenstadt Khazad-dûm errichtet, weil die Elben von Eregion mit den Zwergen von Durins Geschlecht Handelsbeziehungen eingehen wollten. Es heißt, dass die Noldor von Eregion primär am Mithril der Zwerge interessiert waren.

Später kam Sauron in seiner Verkleidung als Annatar nach Eregion, wo er von der mächtigen Gilde der Elbenschmiede (Gwaith-i-Mirdain) willkommen geheißen wurde. Gemeinsam mit Sauron erschufen die Elbenschmiede unter Führung von Celebrimbor die Ringe der Macht. Als die Elben im letzten Moment den Plan Saurons, mit Hilfe der Ringe die Elben zu versklaven, durchschauten, überzog Sauron Eregion mit Krieg. Ost-in-Edhil wurde belagert und letztlich geschleift. Die Ringe der Macht wurden geplündert, die Elben erschlagen oder vertrieben. So endete das mächtige Elbenreich Eregion.